In zijn atelier aan de Spilsluizen, ontworpen door zijn vriend en architect Evert van Linge, verdiende hij zijn eerste brood met het vervaardigen van illustraties en reclamekunst. Hij was ook boekbandontwerper en ontwerper van ex libris.

Met Jan Altink was hij in 1918 oprichter van Groninger Kunstkring De Ploeg. Pas in 1924 gaf hij zich over aan het expressionisme, maar volgens zijn critici niet met overweldigend succes. Johan Dijkstra en zijn vrouw Marie raakten via De Ploeg bevriend met schrijver en dichter Willem de Mérode. In 1924 maakte hij voor de uitgave Ganymedes van De Mérode vijf houtsneden, waaronder Ganymedes als schenker der goden. De expressionistische houtsneden zijn met opzet wat primitief. Dijkstra maakte zijn houtsneden met een eenvoudig stalen schoenmakersmes.

In 1926 werd hij leraar bij een tekenvereniging van Groninger studenten. Door dat werk kreeg hij ruimte voor het vrije werk dat bestond uit schilderijen en enkele beeldhouwwerken. Ook maakte hij decorontwerpen bij geënsceneerde muziekuitvoeringen. Zijn eerste artistieke voorbeeld was Vincent van Gogh. Hij schilderde beelden van het Groninger plattelands- en stadsleven en portretten van overige Ploeg-leden.

Vanaf 1930 koos Dijkstra een andere richting en stortte hij zich op de monumentale kunsten. Hij schiep een muurschildering in het stadhuis van Groningen en leerde van Duitse glasschilders de techniek van het brandschilderen. Zijn eerste grote monumentale opdracht van voor de Tweede Wereldoorlog was het vervaardigen van de ramen voor de aula van de Rijksuniversiteit. Hierin ook afgebeeld zijn twee vrouwelijke heldinnen, de feministe Aletta Jacobs en de verzetsvrouw Anda Kerkhoven. De laatstgenoemde schilderde hij diverse malen, ook nadat zij, kort voor de bevrijding, was gedood door de Sicherheitsdienst.

Na de oorlog volgden glasopdrachten van Dordrecht (Grote Kerk), Coevorden en Utrecht (Geertekerk). In het buitenland (Manchester en Malmö) ontwierp hij mozaïeken en nam hij deel aan groepstentoonstellingen van De Ploeg in New York, Oldenburg en de Biënnale van Venetië.